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当今日本唯一一个居住在城堡里的家族日出家，守望着近在咫尺的琵琶湖，延续着他们长达一千多年的传奇。据说琵琶湖赋予了日出家和枣家某种神力，结果两个家族千百年来颤抖不休，一直企图将对方消灭。时至今日，日出家的远方亲戚凉介（冈田将生 饰）按照族规前往本家修行，他师从于藤宫涛子（贯地谷诗穗梨 饰），并且被迫穿上扎眼的红色制服陪同日出家号称拥有最强神力的少主淡十郎（滨田岳 饰）上学。在学校里，淡十郎遭遇不共戴天的枣家少主广海（渡边大 饰），二人颤抖不已，令夹在中间的凉介倍为痛苦。还算稀松平常的生活，谁知突然发生巨变，本应没有神力的校长不请自来，强迫日出家搬出城堡，否则……

曾经充满幻想的小女孩仓下月海，一直希望能像妈妈说的那样成为美丽雍容的公主。无奈如今的她（能年玲奈 饰）一身宅女打扮，根本无法融入当下的时尚社会中。依然保持着对水母喜爱之情的月海离开鹿儿岛，住在东京一处名为“天水馆”的老旧公寓中。正所谓物以类聚，这里住着好几位宅属性爆表的女孩。搜集名贵风物的管理员千绘子（马场园梓 饰）、痴迷铁路的爆炸头邦巴（池胁千鹤 饰）、《三国志》狂热爱好者玛雅雅（太田莉菜 饰）、迷恋中年大叔的吉吉（筱原友惠 饰）以及一位足不出户的神秘BL漫画家目白树音。偶然机缘，月海将一个美丽女孩带回家，谁知对方竟然是热衷女装的男孩鲤渊藏之介（菅田将晖 饰）。藏之介的出现令宅女们的世界发生前所未有的改变，与此同时她们赖以憩息的“天水馆”也面临消失的命运……

第四次忍界大战结束的两年后，此时此刻的漩涡鸣人（竹内顺子 配音）早已成为盖世英雄一般的人物，无论他走到哪里都受到女孩子和小朋友的喜爱与追捧，他似乎也有其享受这样喧嚣欢闹的氛围。与之相对，壁花小姐日向雏田（水树奈奈 配音）则始终站在角落里，默默注视着这个她喜欢了多年的男孩子。雏田亲手为鸣人织了围巾，怎奈无法鼓足勇气交给对方，喜欢的话语更难以说出口。某个夜晚，雏田的妹妹花火（浅井清己 配音）遭到不明身份之人劫持，带火的陨石则落在附近的山坡之上。为了救回花火，阻止地球毁灭，鸣人、雏田、小樱（中村千绘 配音）、鹿丸（森久保祥太郎 配音）和佐井奉命前去调查舍人（福山润 配音）的真身。在此过程中，鸣人不小心知晓了雏田的心意……